Bestandteile der Speicheldrüsen von Zecken dämpfen Infektionen und Ausscheidungen mit dem Kasokero-Virus in ihrem Wirbeltierreservoir, der ägyptischen Rousettenfledermaus (Rousettus aegyptiacus).

Parasites & Vectors Band 16, Artikelnummer: 249 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Das humanpathogene Kasokero-Virus (KASV) zirkuliert in einem enzootischen Übertragungszyklus zwischen Ägyptischen Rousette-Fledermäusen (ERBs; Rousettus aegyptiacus) und ihren Argasidenzecken-Ektoparasiten, Ornithodoros (Reticulinasus) faini. Obwohl gezeigt wurde, dass Komponenten der Zeckenspeicheldrüse eine Virusinfektion in Wirbeltier-Nichtreservoirs (z. B. zufällige Wirte oder Kleintiermodelle der Erkrankung) verstärken, mangelt es an Informationen über die Wirkung von Zeckenspeicheldrüsenkomponenten auf Virusinfektion und -ausscheidung bei Wirbeltieren Stauseen.

Um den Einfluss von Zeckenspeicheldrüsenbestandteilen auf die KASV-Infektion und die Ausscheidung in ERBs zu bestimmen, wurden die KASV-Belastungen in Blut-, Mund-, Rektalabstrich- und Urinproben quantifiziert, die täglich bis 18 Tage nach der Inokulation von ERB-Gruppen entnommen wurden, die intradermal mit KASV oder KASV inokuliert worden waren + O. (R.) faini Zeckenspeicheldrüsenextrakt (SGE).

Fledermäuse, die mit KASV + Zecken-SGE geimpft wurden, wiesen im Vergleich zu Fledermäusen, die nur mit KASV geimpft wurden, deutlich geringere Spitzen- und kumulative KASV-Virämien und rektale Ausscheidungsbelastungen auf.

Wir berichten zum ersten Mal unseres Wissens darüber, dass Bestandteile der Speicheldrüsen von Zecken die Infektion mit Arboviren und deren Ausscheidung in einem Wirbeltierreservoir dämpfen. Diese Studie erweitert unser Verständnis der biologischen Faktoren, die der Aufrechterhaltung von Arboviren in der Natur zugrunde liegen.

Das Kasokero-Virus (KASV; Familie Nairoviridae, Gattung Orthonairovirus) wurde erstmals von Wissenschaftlern des Uganda Virus Research Institute (UVRI) nach der Isolierung infektiöser Viren (2,7 % [2/74] Fledermäuse) und dem Nachweis virusspezifischer Antikörper (67,6) beschrieben % [50/74] Fledermäuse) in Serumproben von Ägyptischen Rousette-Fledermäusen (ERBs; Rousettus aegyptiacus), die 1977 in der Kasokero-Höhle in Uganda gefangen wurden [1]. Während der ersten Viruscharakterisierungsbemühungen am UVRI erkrankten drei Labormitarbeiter und ein Hilfspersonal an einer KASV-Infektion mit klinischen Manifestationen, die von einer leichten fieberhaften Erkrankung bis hin zu einer lang anhaltenden systemischen Erkrankung reichten. Infektiöses KASV wurde später aus verstopften und nicht verstopften Ornithodoros (Reticulinasus)-Faini-Zecken isoliert, die 1994–1995 aus den Felsspalten von ERB-Schlafplätzen in der Lanner Gorge Cave, Südafrika, und 2017 in der Python Cave, Uganda, gesammelt wurden [2]. In Übereinstimmung mit den Erwartungen an ein Wirbeltierreservoir eines Virus hat unsere Gruppe kürzlich gezeigt, dass ERBs, die intradermal mit einer KASV-Dosis inokuliert wurden, die im Bereich der Viruslasten liegt, die in nicht infizierten O. (R.) faini-Zecken nachgewiesen wurden, virämisch wurden und signifikante orale, fäkale, und Urinausscheidung und hohe Viruslasten in der Haut an der Inokulationsstelle, in der Leber, in den inguinalen Lymphknoten und in der Milz, ohne dass eine offensichtliche klinische Erkrankung vorliegt, gefolgt von einer Serokonversion [3].

Frühere Arbeiten haben gezeigt, dass Komponenten der Speicheldrüse von Zecken, wahrscheinlich Proteine oder Peptide [4], die Virusinfektion in Nicht-Reservoirs von Wirbeltieren (d. h. Zufallswirten und Tiermodellen menschlicher Krankheiten) verstärken. Labuda et al. (1993) zeigten, dass 67 % (6/9) der nicht infizierten, von Rhipicephalus appendiculatus-Nymphen befallenen Meerschweinchen (Tiermodell einer menschlichen Krankheit) mit dem durch Zecken übertragenen Enzephalitisvirus (FSMEV; Familie Flaviviridae; Gattung Flavivirus) + Zeckenspeicheldrüsenextrakt geimpft wurden ( SGE; abgeleitet von Ixodes ricinus, Dermacentor reticulatus und R. appendiculatus-Zecken) entwickelte eine Virämie im Vergleich zu 30 % (3/10) der mit R. appendiculatus-Nymphen befallenen Meerschweinchen, die nur mit TBEV geimpft wurden [5]. Im Einklang mit dieser Beobachtung erwarb sich ein höherer Prozentsatz der Empfängerzecken eine TBEV-Infektion, nachdem sie sich von mit TBEV + Zecken-SGE geimpften Meerschweinchen ernährt hatten (mittlerer Bereich: 28,6–51,7 %), im Vergleich zu Empfängerzecken, die sich von den mit TBEV geimpften Meerschweinchen ernährt hatten allein (9,8 %). Hermance et al. (2015) zeigten, dass 100 % der BALB/c-Mäuse (Kleintiermodell menschlicher Krankheiten), die intradermal mit dem durch Zecken übertragenen enzephalitischen Powassan-Virus (POWV; Familie Flaviviridae, Gattung Flavivirus) geimpft wurden, überlebten und keine klinischen Anzeichen einer Krankheit zeigten, während 100 % der Mäuse, die intradermal mit POWV + Ixodes scapularis-Zecken-SGE geimpft wurden, erlagen einer Infektion [6]. Darüber hinaus zeigten die Mäuse, die auch Zecken-SGE erhielten, höhere POWV-Belastungen im Blut, in den Lymphknoten in der Nähe der Impfstelle und im Gehirn.

Obwohl gezeigt wurde, dass Komponenten der Zeckenspeicheldrüse eine Virusinfektion in Nichtreservoirs von Wirbeltieren verstärken [5, 6], mangelt es an Informationen über die Wirkung von Komponenten der Zeckenspeicheldrüse auf die Virusinfektion und die Ausscheidungsdynamik im virusnatürlichen Wirbeltierreservoirwirt Systeme. Hierin bestimmen wir den Einfluss von Zeckenspeicheldrüsenkomponenten auf die KASV-Infektion und die Ausscheidungsdynamik in ERBs, indem wir Gruppen von Fledermäusen mit KASV oder KASV + O. (R.) faini tick SGE inokulieren und dann KASV im Blut, im Mundabstrich und im Rektalabstrich messen und Urinproben, die 18 Tage nach der Inokulation (DPI) gesammelt wurden.

Speicheldrüsen wurden im Dezember 2019 von lebenden O. (R.) faini-Zecken präpariert, die mit einer Pinzette aus Felsspalten einer großen ERB-Kolonie (~ 40.000 Individuen) in der Python Cave, Queen Elizabeth National Park, Uganda, gesammelt wurden Sie wurden mit phosphatgepufferter Kochsalzlösung (PBS) gewaschen und mit einem fusselfreien Tuch trockengetupft. Anschließend wurden sie mit der Bauchseite nach unten in geschmolzenes Paraffinwachs auf einem Glasobjektträger eingebettet. Unter Verwendung eines Präpariermikroskops wurde der Rücken jeder Zecke mit einem Feather Micro Scalpel 15° (VWR International, Wayne, PA, USA) entfernt und die Speicheldrüsen wurden mit einer Mikropräparierzange herausgeschnitten. Speicheldrüsenpaare wurden in einem PBS-Pool auf einem Glasobjektträger gespült und dann unter dem Mikroskop betrachtet, um die Integrität sicherzustellen. Pools von fünf Speicheldrüsenpaaren wurden in Kryoröhrchen mit 0,5 ml PBS überführt und dann in flüssigen Stickstoff gegeben. Nachdem die gefrorenen Zeckenspeicheldrüsen-Pools auf Trockeneis einer Gammastrahlung von 5 Megarad ausgesetzt waren, wurden sie auf nassem Eis aufgetaut, in Mahlfläschchen (OPS Diagnostics, Lebanon, NJ) überführt, mit dem GenoGrinder 2000 (OPS Diagnostics) homogenisiert, gepoolt, und in frische Kryoröhrchen überführt. Die Proteinkonzentration des gepoolten Zecken-SGE wurde mit dem Qubit Protein Assay Kit (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA) gemessen.

Um die Zeckenfütterung nachzuahmen, wurden zwei Gruppen von 5–7 Monate alten, in Gefangenschaft gezüchteten juvenilen ERBs (jede Gruppe umfasste 4 Männchen und 3 Weibchen) aus der ERB-Zuchtkolonie [9] unter Isoflurananästhesie intradermal in den subkaudalen Bauchbereich geimpft mit entweder: (1) 4,0 log10 Gewebekultur-Infektionsdosis 50 % (log10TCID50) des Stammes UGA-Tick-20170128 von KASV (Vero E6 + 2 Passagen; Sequenz identisch mit den GenBank-Zugangsnummern MT309090, MT309094 und MT309097 [Vero E6 + 1]), hergestellt in 0,1 ml sterilem PBS (Ergebnisse wurden zuvor in Schuh et al., 2022 [3] berichtet) oder (2) 4,0 log10TCID50 des Stammes UGA-Tick-20170128 von KASV + 100 µg gammabestrahltes O. (R.) Faini-Zecke SGE (Proteinkonzentration gleich der Konzentration des Extrakts aus einem Speicheldrüsenpaar), zubereitet in 0,1 ml sterilem PBS. Das Gewicht aller Fledermäuse wurde wöchentlich gemessen und die Rektaltemperatur, Blut, Mundabstriche, Rektalabstriche und Urin (opportunistisch) wurden täglich über 18 DPI unter Verwendung zuvor beschriebener Verfahren gesammelt (9, 10). Die Fledermäuse wurden durch eine Überdosis Isofluran eingeschläfert, gefolgt von einer Herzausblutung bei 18 und 20 DPI. Unter Verwendung eines etablierten Assays [3] wurden die KASV-Belastungen in Blut, Mundabstrichen, Rektalabstrichen und Urinproben durch qRT-PCR überwacht (Assay standardisiert auf KASV log10TCID50-Äquivalente (Äq.)/ml)). Anti-KASV-IgG-Reaktionen wurden mithilfe eines zuvor beschriebenen indirekten enzymgebundenen Immunosorbens-Assays gemessen [3].

Die Dauer der Virämie/Virusausscheidung und die maximale Virämie/Ausscheidungsbelastung wurden für jeden Probentyp entsprechend der einzelnen Fledermäuse bestimmt. Kumulative Virämie und Virusausscheidung sind Maßstäbe für die Infektiosität [11] und wurden für jede Fledermaus berechnet, indem die im Blut sowie in Mund- und Rektalabstrichen festgestellten KASV-Belastungen über 18 DPI summiert wurden. Die Software Prism 9.0.0 (GraphPad, La Jolla, CA, USA) wurde verwendet, um Datennormalitäts- und Homoskedastizitätsannahmen zu testen und statistische Hypothesentests durchzuführen.

Obwohl eine frühere Studie zur Serientötung gezeigt hat, dass KASV-inokulierte ERBs tatsächlich an KASV-induzierter akuter, selbstlimitierender Hepatitis leiden [3, 12], zeigte keine der mit KASV oder KASV + Zecken-SGE inokulierten Fledermäuse in dieser Studie offensichtliche Anzeichen einer Hepatitis klinische Erkrankung zu jedem Zeitpunkt. Es gab keine statistisch signifikanten Unterschiede in der mittleren Gewichtsveränderung gegenüber dem Ausgangswert bei 7 (mehrere Mann-Whitney-U-Tests, U = 14, Holm-Šídák-bereinigtes P = 0,239974) und 14 DPI (Mann-Whitney-U, U = 14, Holm-Šídák-bereinigtes P = 0,239974). Šídák-bereinigtes P = 0,239974) zwischen den beiden Fledermausgruppen (Abb. 1a) und auch keine statistisch signifikanten Temperaturunterschiede zu jedem Zeitpunkt von 0 bis 18 DPI zwischen den beiden Fledermausgruppen (Abb. 1b; mehrere ungepaarte t-Tests, t-Verhältnis). Bereich 0,07994–3,348, df = 12, Holm-Šídák-bereinigter P-Bereich 0,104676–0,99549).

Gewichte und Körpertemperaturen. a Prozentuale Gewichtsveränderung vom Ausgangswert 0 Tage nach der Inokulation (DPI) und b Temperaturen von mit Kasokero-Virus (KASV) und KASV + Zeckenspeicheldrüsenextrakt (SGE) inokulierten Fledermäusen. Fledermaus-Identifikationsnummern entsprechen numerischen Codes, die durch das Scannen implantierter passiver integrierter Transponder-Tags generiert werden

KASV-Virämie (Abb. 2a) sowie orale (Abb. 2b), fäkale (Abb. 2c) und Urinausscheidung (Abb. 2d) wurden bei allen Fledermäusen beider Gruppen zu ≥ einem Zeitpunkt während der Studie festgestellt. Mit KASV + Zecken-SGE inokulierte Fledermäuse hatten signifikant niedrigere Spitzenvirämielasten (Mann-Whitney-U-Test, U = 7, P = 0,0262) und kumulative Virämielasten (ungepaarter t-Test, t = 2,845, df = 12, P = 0,0148). , maximale rektale Ausscheidungslasten (ungepaarter t-Test, t = 2,926, df = 12, P = 0,0127) und kumulative rektale Ausscheidungslasten (ungepaarter t-Test, t = 3,299, df = 12, P = 0,0064) im Vergleich zum KASV -inokulierte Fledermäuse (Tabelle 1). Obwohl die Dauer der Virämie, der oralen Ausscheidung und der rektalen Ausscheidung kürzer war und die maximale orale Ausscheidungsbelastung und die kumulative orale Ausscheidungsbelastung bei mit KASV + Zecken-SGE inokulierten Fledermäusen geringer waren als bei mit KASV inokulierten Fledermäusen, waren diese Unterschiede statistisch nicht signifikant (Tabelle 1). ). Aufgrund der opportunistischen Natur der Urinsammlungen waren statistische Gruppenvergleiche hinsichtlich der Dauer der Ausscheidung, der Spitzenausscheidungsbelastung und der kumulativen Ausscheidungsbelastung nicht möglich. Allerdings war die KASV-Nachweisquote im Urin bei mit KASV + Zecken-SGE inokulierten Fledermäusen nicht signifikant niedriger als bei mit KASV inokulierten Fledermäusen (Tabelle 1).

Belastungen mit dem Kasokero-Virus (KASV) in Fledermausproben nachgewiesen. KASV-Lasten (qRT-PCR-abgeleitete log10 50 % Gewebekultur-Infektionsdosisäquivalente pro ml [log10TCID50eq/ml]) in a Blut, b Mundabstrichen, c rektalen Abstrichen und d Urin, der täglich aus den Speicheldrüsen von KASV- und KASV + Zecken entnommen wird Extrakt (SGE)-inokulierter Fledermäuse bis 18 Tage nach der Inokulation (DPI). ND: Nicht erkannt. Fledermaus-Identifikationsnummern entsprechen numerischen Codes, die durch das Scannen implantierter passiver integrierter Transponder-Tags generiert werden

Alle mit KASV inokulierten und mit KASV + Zecken-SGE inokulierten Fledermäuse wurden mit 14 DPI in KASV serokonvertiert (Zusatzdatei 1: Abbildung S1); Kleine Gruppengrößen bei 18 und 20 DPI schlossen statistische Gruppenvergleiche der Anti-KASV-IgG-Antikörperreaktionen aus.

Im Gegensatz zu früheren Arbeiten, die zeigten, dass Zecken-SGE Arbovirus-Infektionen in Nicht-Reservoir-Wirten von Wirbeltieren verstärkt [5, 6], haben wir gezeigt, dass O. (R.) faini-Zecken-SGE die KASV-Virämie und die rektale Ausscheidung in ERBs, natürlichen Wirbeltier-Reservoir-Wirten, dämpft KASV. Obwohl uns keine Studien bekannt sind, die die Wirkung von Zecken-SGE auf die Arbovirus-Infektionsdynamik in natürlichen Wirbeltierreservoir-Wirten untersuchen, haben Park et al. [13] ]. Ähnlich wie Park et al. [13] spekulieren wir, dass Wirbeltierreservoirs von Arboviren möglicherweise anders auf Zeckenspeichel reagieren als Nichtreservoirs von Wirbeltieren. Aus evolutionärer Sicht würden eine kontrollierte Replikation des Arbovirus und eine geringe Sterblichkeit im Wirbeltierreservoir dazu beitragen, den langfristigen Verbleib des Virus in der Natur sicherzustellen.

Frühere Studien, die die Wirkung von Zeckenspeicheldrüsenbestandteilen auf Virusinfektionen in Kleintiermodellen menschlicher Erkrankungen untersuchten, verwendeten SGE, das aus kolonisierten Zecken hergestellt wurde [5, 6]. Da es keine O. (R.) faini-Zeckenkolonie gab, sterilisierten wir die gefrorenen Speicheldrüsenpools der Zecken, indem wir sie auf Trockeneis einer Gammabestrahlung von 5 Megarad aussetzten, um sicherzustellen, dass unsere Studie die Wirkung von Proteinen und Peptiden untersuchte in Zecken-SGE auf KASV-Infektion in ERBs, nicht die synergistische Wirkung von Zecken-SGE und nicht charakterisierten Mikroben, die im SGE vorhanden sind, auf Virusinfektion. Insbesondere haben frühere Studien gezeigt, dass niedrige Temperaturen (z. B. Trockeneis [~ − 80 °C]) die strukturelle Stabilität und funktionelle Aktivität von Proteinen in wässrigen Lösungen schützen, die einer hochdosierten Gammabestrahlung (5 Megarad) ausgesetzt sind [7, 8].

Zusammenfassend berichten wir zum ersten Mal unseres Wissens darüber, dass Bestandteile der Speicheldrüsen von Zecken die Infektion und Ausscheidung von Arboviren in einem Wirbeltierreservoir dämpfen. Diese Studie fördert das Verständnis biologischer Faktoren, die die Erhaltung von Arboviren in der Natur beeinflussen.

Alle während dieser Studie generierten oder analysierten Daten sind in diesem veröffentlichten Artikel und seiner ergänzenden Informationsdatei enthalten.

Es ist ein Virus

Ägyptische Rousettenfledermaus

Ornithodoros (Reticulinasus) faini

Durch Zecken übertragenes Enzephalitis-Virus

Speicheldrüsenextrakt

Powassan-Virus

Tage nach der Impfung

Phosphatgepufferte Kochsalzlösung

Log10-Gewebekultur-Infektionsdosis 50 %

Äquivalente

Wahrscheinlichkeit

T-Test

Freiheitsgrade

Japanisches Enzephalitis-Virus

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Referenzen herunterladen

Wir danken Shelby Ford und Michael Levin von der Rickettsial Zoonoses Branch des US-amerikanischen Centers for Disease Control and Prevention (CDC) für die Schulung zur Zerlegung der Zeckenspeicheldrüse, sowie Margret Driciru und den Rangern der Uganda Wildlife Authority in der Python Cave im Queen Elizabeth National Park für ihre Unterstützung die Zeckensammlungen, und Lester Slough und Duane Webster von der CDC-Abteilung für vergleichende Medizin für die Bereitstellung der Fledermaushaltung während der experimentellen Infektionen. Die Ergebnisse und Schlussfolgerungen in diesem Bericht stammen von den Autoren und geben nicht unbedingt die offizielle Position des CDC wieder.

Diese Studie wurde teilweise durch den Grant HDTRA 1033037 der Defense Threat Reduction Agency finanziert.

Abteilung für spezielle virale Krankheitserreger, Abteilung für Krankheitserreger mit hoher Konsequenz und Pathologie, National Center for Emerging and Zoonotic Infectious Diseases, United States Centers for Disease Control and Prevention, Atlanta, GA, USA

Amy J. Schuh, Brian R. Amman, Jonathan C. Guito, James C. Graziano, Tara K. Sealy und Jonathan S. Towner

United States Public Health Service Commissioned Corps, Rockville, MD, USA

Amy J. Schuh

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AJS, BRA und JST konzipierten und gestalteten die Studie. Alle Autoren haben Daten erfasst. AJS analysierte die Daten und verfasste das Manuskript. Alle Autoren haben das Manuskript überprüft und genehmigt.

Korrespondenz mit Amy J. Schuh oder Jonathan S. Towner.

Alle hier beschriebenen Tierversuche wurden vom Institutional Animal Care and Use Committee des CDC, einer von der Association for Assessment and Accreditation of Laboratory Animal Care akkreditierten Forschungseinrichtung, genehmigt und gemäß dem Leitfaden für die Pflege und Verwendung von Labortieren durchgeführt [ 14].

Unzutreffend.

Die Autoren erklären, dass sie keine konkurrierenden Interessen haben.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

. Anti-Kasokero-Virus (KASV)-IgG-Reaktionen. Vollblut für die Serologie wurde bei 0, 7 und 14 DPI und am Ende der Studie (18 oder 20 DPI) von mit KASV und KASV + Zeckenspeicheldrüsenextrakt (SGE) inokulierten Fledermäusen gesammelt. Fledermaus-Identifikationsnummern entsprechen numerischen Codes, die durch das Scannen implantierter passiver integrierter Transponder-Tags generiert werden.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Schuh, AJ, Amman, BR, Guito, JC et al. Bestandteile der Speicheldrüsen von Zecken dämpfen die Infektion mit dem Kasokero-Virus und die Ausscheidung in seinem Wirbeltierreservoir, der ägyptischen Rousettenfledermaus (Rousettus aegyptiacus). Parasites Vectors 16, 249 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05853-7

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Eingegangen: 21. April 2023

Angenommen: 27. Juni 2023

Veröffentlicht: 24. Juli 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05853-7

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